白岩山東麓の白岩谷の渓流に面してあったのを、明応5年（1496）時の石垣城主・畠山刀千代丸が、現在地に勧請し崇敬して神供を寄付したと伝えられる。

本殿は、桃山時代の特色を持つことから、棟札にある永禄3年（1560年）の建立と考えられています。昭和30年、神社に残る12枚の棟札とともに国指定重要文化財に指定されました。

ネズの老樹が、約45度の傾斜で拝殿の正面を横切っており、見事な枝振りです。白岩丹生神社のものは幹周りが2.7mもあり、全国的にも屈指の老大樹で、県指定天然記念物に指定されています。